Nació en Texas, pero siendo muy pequeña se mudó con su madre a Nueva York. Empezó a escribir muy pronto, y a los veintidós años ya tenía acabada su primera novela, que nunca fue publicada. En esa época comenzó su amistad con el también escritor Truman Capote.
Tras una breve estancia en Mexico se dedicó a escribir cuentos, hasta que en 1950 publicó Extraños en un tren. Ésta es una de sus novelas más conocidas, en parte gracias a la adaptación al cine por Alfred Hitchcok. Poco tiempo después escribió El precio de la sal. En ella destapaba su homosexualidad, por lo que lo publicó con el pseudónimo de Claire Morgan. En 1989 la novela se reeditó como Carol.
En Estados Unidos sus obras no tuvieron muy buena acogida, y en 1963 se trasladó a Europa. Vivió en Reino Unido, Francia y Suíza.
Entre su obra destaca la serie del estafador Tom Ripley. Consta de 5 volúmenes, el primero de los cuales ganó el Premio de Literatura Policíaca. El personaje ha sido llevado al cine en siete ocasiones.
Personalmente, lo que más me gusta de Highsmith son sus relatos cortos. Muchas de estas historias estaban descatalogadas, pero están siendo reeditados por la editorial Mosaico. En ellas predomina el suspense psicológico, la intriga e incluso la tensión. En muchos de ellos trata el tema de la culpa. Sus personajes se caracterizan por su profundidad psicológica, y en algunos de ellos pueden encontrarse rasgos característicos de la propia autora.
Ella misma decía:
Me interesa la moral a condición de que no haya sermones.
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